L'histoire se déroule vers la fin du 19ème siècle. Dans cette période sombre, le monde est envahit par des démons, dirigés et créés par le Comte Millénaire qui veut détruire l'humanité : les Akuma. Ces Akuma sont en fait des machines de guerre, dont l'âme est celle d'une personne décédée, rappelée par un proche envahit de tristesse, et de désespoir.
Dans cette série, nous suivons les aventures d'Allen Walker et de ses amis au sein de l'Organisation de l'Ombre, ordre créé par le Vatican pour contrer les agissements du Comte Millénaire. L'Organisation est composée des Apôtres de Dieu, les Exorcistes, choisis par Dieu pour combattre le Mal. Ces Apôtres aux pouvoirs phénoménaux, utilisent l'Innocence pour combattre les Démons du Comte.

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Allen Walker est un jeune garçon qui vient juste d'acquérir le titre d'exorciste au sein de la Congrégation de l'Ombre. Cette organisation a pour but d'éliminer les Akuma, des monstres qui se dissimulent parmi les humains, créés par le Comte Millénaire (aussi appelé Créateur) et dont les ingrédients de base sont « un mort et un proche de celui-ci dont le cœur fut rempli de haine et de ténèbres ». Allen, ayant déjà eu affaire au Comte par le passé, fera tout pour mettre un terme aux agissements de ce dernier. En effet, le Créateur, accompagné par l'inquiétante famille Noah, projette de défier Dieu en anéantissant le monde. Le combat pour la sauvegarde de l'humanité ne fait que commencer… 

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